摘要：
本文概述了植物被植食性昆虫取食时的防御反应及在防御时所涉及的信号通路和防御机制，展望了植物与昆虫互作机理的研究方向和前景。
正文：
植物生长于自然环境中，不可避免地承受着外界的各种威胁，其中植食性昆虫的取食是最常见的伤害。植物整个生命历程固定生长于同一位置，但当外界威胁来临时植物并非毫无作为，在漫长的进化历程中也形成了多种防御机制。
1 植物的防御反应
自然界中，任意一种植物都不能避免被昆虫取食侵害，并且由于昆虫有可自由移动的特点，植物抵御病原菌的超敏反应对其不起作用。这使得植物必须具备某种防御机制来阻止植食性昆虫对其进行伤害。因此，植物可以合成针对昆虫各个系统(如神经系统、消化系统等)的次级代谢产物来抵抗昆虫取食，还能够释放一些挥发性物质来调节自身与昆虫及其天敌之间的关系，从而起到防御的作用。Painter以昆虫与植物的互作为基础，从生理功能角度将植物的抗虫机制分为趋避性(antixenosis)、抗生性(antibiosis)以及耐受性(tolerance)。趋避性是指植物由于自身的某种特性而具备了驱赶或避开昆虫取食及产卵的能力。这种特性可以是生物化学或生物物理特性以及两者的综合作用；也可以是视觉的特性，使得昆虫对其不产生正趋性，不喜在该植物上栖息、取食或产卵。但由于植物的趋避性在抗虫方面的效果是有限的，因此许多植物还会通过产生对昆虫有害的次级代谢产物而使昆虫不再对自身产生为害，即抗生性。植物的抗生性虽不能驱赶昆虫在植株上栖息、取食与产卵，但可以产生许多对昆虫不利的反应，造成其取食量降低，生殖能力减弱，活动困难，发育迟缓，体重减轻以及死亡率增高等，从而影响昆虫的正常生长、发育和繁殖。此外，植物能够承受昆虫取食造成的伤害，并且具备补偿这种伤害的再生长和再繁殖能力，即植物的耐受性。耐受性是一种被动的抗性机制，可能与代偿生长有关。例如，昆虫的为害可以促进植物吸收营养和光合作用的能力加强，以及促进光合同化物的积累。与趋避性和抗生性不同，昆虫对具耐受性的植物有着正趋性，并能在其上正常生长繁殖，却不至于对具备该机制的植物造成严重损害而降低其产量和质量。
依据发生方式的不同，可以将植物的防御反应分为组成型防御和诱导型防御。组成型防御是植物利用自身固有特征，来对病原菌侵染或昆虫取食进行阻止和防御，是植物与生俱来的，外界环境的改变对其影响不大，在植物体持续发挥作用；诱导型防御是植物因昆虫取食这一行为而产生某种物质或某种反应来避免被取食或伤害，从而达到防御的目的，这是在植物受到外界损伤后才表现出的防御反应[1]。
1.1 植物的组成型防御——物理化学防御 植物的组成型防御主要是指与生俱来的物理和化学防御，即植物通过本身所固有的结构特征或含有某些对植食性昆虫有毒的物质来抵抗植食性昆虫的伤害，这些物质能抑制昆虫的生长和繁殖。例如，有些植物可以通过表皮分泌有毒化学物质，或在表皮毛、液泡中长期贮存有毒化学物质。当植物受到昆虫取食的伤害后，有毒物质便会被释放到受损组织中，达到驱赶或毒害昆虫的效果。这些植物组织结构和分泌的化学物质可以有效遏制昆虫的栖息和繁衍，给植物自身提供了即时保护。
表皮毛是植物适应即时保护而进化出的有效结构特征，按照分泌功能的有无可将其分为腺性表皮毛和非腺性表皮毛，它们都能影响植食性昆虫的取食强度和存活率。例如，番茄的一种腺性表皮(Ⅵ型表皮毛)中含多酚氧化酶和过氧化物酶，以及绿原酸、芦丁、咖啡酸结合物等，若表皮毛受损便会释放这些物质，继而对植物自身的蛋白质造成破坏，使昆虫取食点的营养成分发生改变，从而抑制昆虫取食。另外，这些物质的氧化产物还能堵塞昆虫口器，从而直接抑制昆虫的取食行为[2]。
1.2 植物的诱导型防御——免疫系统防御 当植物遇到植食性昆虫取食、病菌感染以及机械损伤等的伤害后，诱导型防御就得以发挥作用，这就与人类的免疫系统相类似，因此植物的诱导型防御又被称为植物的免疫系统。植物受到病菌感染时，病原菌上的微生物相关分子模式(MAMPs)被植物的模式识别受体(PRRs)所识别；同样，昆虫取食植物时，唾液中含有的草食动物相关分子模式(HAMPs)以及取食对植物造成的机械损伤使植物细胞释放的损伤相关分子模式(DAMPs)都能被植物细胞膜表面的模式识别受体PRRs识别，从而诱导PRR引发的免疫反应(PTI)[3～4]，即基础防御反应。
除了基础防御以外，植物应对植食性昆虫的取食还发展了更高效精确的监视体系。在与植物漫长的协同进化过程中，昆虫体内会产生一些效应因子(effectors)来抑制植物的基础防御，在这种情况下，植物抗性基因的产物R蛋白可直接或间接识别昆虫的效应因子，在植物细胞内各类因子的协助下产生效应因子引发的免疫(ETI)反应。与基础防御反应相比，ETI反应更加强烈，并且两者之间有所重叠，如胼胝质沉积、微生物相关分子模式(MAPKs)级联反应以及各激素信号途径等。另外，ETI反应可以引起植物中蛋白酶抑制剂的产生，昆虫取食后消化系统被破坏，从而其生长受到抑制。抗性基因所介导的一系列ETI反应能够减少昆虫对宿主植物的取食[5～7]。
2 植物抗虫反应的信号通路
2.1 水杨酸信号途径 水杨酸(SA)是小分子酚类化合物的一种，植物体内游离的SA可在韧皮部中运输。SA或水杨酸甲酯(MeSA)可以激活病程相关蛋白(PR)的基因表达，从而使植物产生系统获得性抗性(SAR)和超敏反应。植物对刺吸式昆虫的防御大多通过SA信号途径发挥作用。刺吸式昆虫取食后，植物组织中SA含量增加，从而激活植物体内与抗性相关的基因表达[8]。
2.2 茉莉酸信号途径 茉莉酸(JA)是一类具有环戊烷酮结构的化合物，表现出广谱的生理效应，在调节植物生长、发育等基本生命过程之余，还能对机械损伤、病虫害等外界伤害产生响应。在对抗病原菌的防御反应中，植物组织中JA含量明显升高，从而诱导系统素和病程相关蛋白基因的表达，以及引发诱导获得性抗性(ISR)。在抗虫方面，外源添加JA到番茄、棉花和小麦上能够显著降低蚜虫的存活率和生长速度[9]。
2.3 乙烯信号途径 乙烯(ET)仅含有两个碳原子，是一种结构简单的气态植物激素。除了在植物种子萌发、果实成熟、花叶脱落等生长发育过程中担发挥重要作用以外，乙烯在植物应对外界胁迫的过程中也起着不可或缺的作用。在受到病原体侵染时植物组织会释放乙烯，释放的乙烯可与乙烯受体结合，再将信号通过MAPK级联反应途径和转录级联途径进行传导，最终产生防御反应。
2.4 活性氧信号途径 植物受到多种形式的外界胁迫，如机械损伤、昆虫取食，甚至植株上昆虫的爬行都会导致植物组织中活性氧(ROS)的产生；另外，在刺吸式昆虫分泌的唾液中含有一些酶类也能够产生ROS，从而使植物的防御状态发生改变。ROS能够参与植物的防御反应信号途径，并引起取食部位发生超敏反应[10]。植物有自己的调节机制来保持ROS的动态平衡： ROS的产生可激发植物防御反应，而ROS的去除可避免植物被其过度氧化损伤[11]。
除了上述信号通路以及它们彼此之间的相互调控以外，其他的一些信号通路也参与了植物对昆虫的防御过程。当植物与昆虫发生相互作用时，与生长发育和光合作用相关的基因会被抑制表达，这意味着植物将以往用于生长发育的营养用来防御，这种情况在病原菌与植物的互作中已见报道[12]。另外，昆虫的取食会诱导许多与次级代谢产物相关的防御基因表达，这些基因的种类和数量与昆虫的种类、取食模式、昆虫取食后的取样时间以及昆虫的诱发子有关。
3 展望
随着科学技术的发展，传统的表观研究和单个功能基因研究已经无法满足对植物与昆虫互作研究的需求；而随着分子生物学技术的发展以及诸多学者对生命过程的不断深入探索，植物与昆虫互作机理的高通量分析需求已经日益迫切。目前，寻找植物与昆虫互作时特定的信号途径和相关基因调控机制已然成为生命科学研究热点。
(*通信作者)
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